Ashgabat là một thành phố tương đối trẻ, được thành lập vào năm 1881 như một công sự và được đặt theo tên của khu định cư Askhabad gần đó. Nằm không xa địa điểm của Nisa, cố đô của Đế quốc Parthia, nó phát triển trên tàn tích của thành phố Konjikala ở con đường tơ lụa, lần đầu tiên được đề cập là một làng sản xuất rượu vang vào thế kỷ thứ 2 trước Công nguyên và bị san bằng bởi một trận động đất ở Thế kỷ 1 trước Công nguyên (tiền thân của trận động đất Ashgabat năm 1948). Konjikala được xây dựng lại vì vị trí thuận lợi của nó trên Con đường tơ lụa và nó phát triển mạnh mẽ cho đến khi bị đế quốc Mông Cổ phá hủy vào thế kỷ 13. Sau đó, nó tồn tại như một ngôi làng nhỏ cho đến khi được đế quốc Nga tiếp quản vào thế kỷ 19.

Một phần của Ba Tư cho đến Trận Geok Tepe, Askhabad đã được nhượng lại cho Đế quốc Nga theo các điều khoản của Hiệp ước Akhal. Nga đã phát triển khu vực này khi nó nằm sát biên giới Ba Tư chịu ảnh hưởng của Anh và dân số tăng từ 2.500 vào năm 1881 lên 19.428 (trong đó một phần ba là người Ba Tư) vào năm 1897. Nó được coi là một thị trấn khá phát triển với các tòa nhà, cửa hàng và khách sạn theo phong cách châu Âu. Năm 1908, Nhà thờ cúng Bahá'í đầu tiên được xây dựng ở Askhabat. Nó đã bị hư hỏng nặng trong trận động đất năm 1948 và cuối cùng bị phá hủy vào năm 1963. Cộng đồng tín ngưỡng Bahá'í ở Turkmenistan phần lớn có trụ sở tại Ashgabat.

Bộ máy cai trị của Liên Xô được thành lập tại Ashgabat vào tháng 12 năm 1917. Tuy nhiên, vào tháng 7 năm 1918, một liên minh của Menshevik, Nhà cách mạng xã hội và cựu sĩ quan Sa hoàng của Quân đội Đế quốc Nga đã nổi dậy chống lại sự cai trị của Bolshevik từ thành phố Tashkent và thành lập Ủy ban điều hành Ashkhabad. Sau khi nhận được một số hỗ trợ (nhưng thậm chí nhiều lời hứa hơn) từ General Malleson, người Anh đã rút vào tháng 4 năm 1919 và Liên Xô đã giành lại quyền kiểm soát thành phố.

Năm 1919, thành phố được đổi tên thành Poltoratsk (Полторацк), lấy tên của Pavel Poltoratskiy, Chủ tịch Liên Xô về Kinh tế Quốc gia của Cộng hòa Xã hội chủ nghĩa Xô viết tự trị Turkestan. Khi SSR Turkmen được thành lập vào năm 1924, Poltoratsk trở thành thủ đô của nó. Tên ban đầu (dưới dạng "Ashkhabad") đã được khôi phục vào năm 1927. Từ giai đoạn này trở đi, thành phố đã trải qua sự phát triển và công nghiệp hóa nhanh chóng, mặc dù đã bị gián đoạn nghiêm trọng bởi trận động đất lớn vào ngày 6 tháng 10 năm 1948. Ước tính khoảng 7.3 trên thang Richter, trận động đất đã giết chết 110-176.000 dân số của thành phố, mặc dù con số chính thức được công bố bởi tin tức Liên Xô chỉ là 40.000.

Vào tháng 7 năm 2003, tên đường phố ở Ashgabat đã được thay thế bằng số sê-ri ngoại trừ chín đường cao tốc chính, một số được đặt theo tên của Saparmurat Niyazov, cha và mẹ của ông. Quảng trường Dinh Tổng thống được chỉ định năm 2000 để tượng trưng cho sự khởi đầu của thế kỷ 21. Phần còn lại của đường phố được gán tên số có bốn chữ số lớn hơn hoặc nhỏ hơn. Sau cái chết của Niyazov năm 2006, những tên đường phố thời Liên Xô đã được khôi phục, mặc dù trong những năm kể từ đó, nhiều người trong số họ đã được thay thế bằng những cái tên tôn vinh các học giả, nhà thơ, anh hùng quân đội và nhân vật nghệ thuật của Turkmen.

Năm 2013, thành phố đã được đưa vào Sách Kỷ lục Guinness là nơi tập trung nhiều tòa nhà bằng đá cẩm thạch màu trắng nhất thế giới.

Các cột mốc lịch sử quan trọng của Ashgabat:

• 1882-1918 - trung tâm hành chính của Vùng Transcaspia của Nga
• 1918-1925 - trung tâm hành chính của tỉnh Turkmen thuộc Cộng hòa xã hội chủ nghĩa Xô viết tự trị Turkestan
• Kể từ tháng 2 năm 1925 - thủ đô của Cộng hòa xã hội chủ nghĩa Xô viết Turkmenia
• Kể từ tháng 10 năm 1991 - thủ đô của quốc gia Turkmenistan độc lập